Panevėžio miesto dailės galerija įkurta 1990 metais, pavaldi miesto Savivaldybei, jos steigėja – miesto Taryba.

Dailės galerija rengia įvairių žanrų personalines, grupines, vienos meninės koncepcijos parodas. Čia eksponuojami Panevėžio, Aukštaitijos, Lietuvos ir užsienio menininkų kūriniai. Galerija inicijuoja naujus kultūros projektus ir dalyvauja bendruose Lietuvos bei užsienio šalių profesionaliojo meno projektuose.

1992 metais įkurta Fotografijos galerija, 2010 m. ji tapo Dailės galerijos skyriumi. Fotografijos galerija užsiima meninės fotografijos propagavimu, kūrybine, šviečiamąja ir leidybine veikla. Galerija aktyviai bendradarbiauja su Panevėžio fotomenininkais.

2015 m. lankytojams duris atvėrė kitas Dailės galerijos skyrius – Panevėžio tarptautinių keramikos simpoziumų kūrinių ekspozicijos paviljonas.

Svarbią galerijos veiklos dalį sudaro edukacija: parodų pristatymai, darbas su lankytojais parodų metu, edukacinės ekskursijos, paskaitos, diskusijos kultūros, meno temomis. Reguliariai rengiamos edukacinės kūrybinės programos įvairaus amžiaus vaikams, moksleiviams ir suaugusiesiems.

Taip pat organizuojamos tarptautinės teorinės konferencijos, kurių temas diktuoja meno pasaulio tendencijos. Galerijoje vyksta kamerinės muzikos koncertai, spektakliai, tarpdisciplininio meno renginiai.

Galerija užsiima leidybine veikla, rengia meno katalogus, lankstukus, plakatus, informacinius leidinius. Taip pat kaupia vaizduojamosios dailės, fotografijos, keramikos ir stiklo meno rinkinius.

Nuo 1990 metų galerija organizuoja Panevėžio tarptautinius keramikos simpoziumus. Šie simpoziumai tapo žinomi ne tik Lietuvoje, bet ir visame pasaulyje. Panevėžio dailės galerijoje sukaupta daugiau kaip 650 šamotinės keramikos kūrinių kolekcija, sukurta 170 menininkų iš 37 pasaulio valstybių. Greta šios unikalios kolekcijos, kurią vis papildo nauji kūriniai, galerijoje surinkta daugiau nei 3000 knygų, įvairių leidinių bei vizualinės medžiagos apie pasaulio keramiką. Simpoziumų metu vyksta tarptautinės teorinės konferencijos keramikos temomis, į kurias be dalyvių, kviečiami ir teoretikai, todėl galimi vertingi teoriniai apibendrinimai. Į šias konferencijas keramika besidomintys atvyksta iš įvairių Lietuvos miestų, kaip ir į uždarymo parodą Dailės galerijoje, kur galima pamatyti visus per simpoziumą sukurtus darbus.

Nuo 2005 m. rengiamos Panevėžio tarptautinės fotografijos bienalės “Žmogus ir miestas”. Šio populiaraus fotografijos forumo dalyvių – žinomų fotomenininkų sukurtos fotografijos ir videodarbai nuolat papildo galerijos meninės fotografijos rinkinius.

Nuo 2018 metų galerija kartu su Panevėžio meninio stiklo studija „Glasremis“ rengia Tarptautinį meninio stiklo simpoziumą „GlassJazz“.

Nuo Dailės galerijos įkūrimo 1990-aisiais iki 2016 metų rugpjūčio jai vadovavo Jolanta Lebednykienė. Nuo 2016 metų lapkričio 2 dienos galerijos vadovas – Egidijus Žukauskas.

2016 metais pasaulinis tinklalapis „Culture Trip“ galeriją pripažino viena iš dešimties svarbiausių Baltijos šalių galerijų:

https://theculturetrip.com/europe/lithuania/articles/a-guide-to-the-baltic-art-world-the-best-galleries-in-lithuania-latvia-and-estonia/

Galerija yra Lietuvos meno galerininkų asociacijos narė.

2017-aisiais galerija tapo Tarptautinės keramikos akademijos ( IAC –  International Academy of Ceramics) nare.